مطالعۀ بافت‌‌شناسی پوست نواحی پشتی و شکمی گلخورک Boleophthalmus dussumieri (Teleostei: Oxudercidae) در خور موسی (شمال غربی خلیج فارس)

مقدمه

اصطلاح گلخورک به چهار جنس از خانوادۀ Oxudercidae، با نام‌‌های Periophthalmus، Periophthalmodon، Boleophthalmus و Scartelaos اطلاق می‌شود. آنها ماهی - دوزیست هستند و درجات مختلفی از سازگاری با شرایط زمینی را دارند (Jaafar & Murdy, 2017; Lorente-Martinez et al., 2018). گلخورک دوسومیر Boleophthalmus dussumieri که به‌تازگی از خانوادۀ گاوماهیان Gobiidae جدا شده و در خانوادۀ گلخورک‌‌ماهیان Oxudercidae قرار گرفته است (Yang et al., 2022)، در زیرراستۀ Gobioidei و راستۀ Gobiiformes طبقه‌‌بندی می‌شود و در امتداد سواحل دریان عمان و خلیج فارس پراکنش دارد (Esmaeili et al., 2018). الگوی رنگی متنوعی در گلخورک‌‌ماهیان مشاهده می‌شود که به‌‌طور معمول برای استتار جانور مفید است و مشاهدۀ اعضای این خانواده را در محیط زیست‌شان دشوار و در برخی مواقع غیرممکن می‌کند (Thacker, 2011; Ghanbarifardi & Damadi, 2021). این دسته از ماهیان دارای سازگاری‌‌های بسیار زیادی هستند که باعث تطابق آنها با شرایط مختلف موجود در هر دو زیستگاه آبی و خشکی می‌‌شود (Zander, 1974). توانایی دوزیست‌‌بودن گلخورک‌‌ماهیان باعث مقایسۀ آنها با چهارپایان اولیه می‌‌شود؛ همچنین این جانداران، تتراپودومورف (Tetrapodomorph) شناخته می‌شود (Ishimatsu, 2017). گلخورک‌‌ماهیان از راه ﭘﻮﺳﺖ، آﺳﺘﺮ دﻫﺎن (ﻣﻮﮐﻮس ﯾﺎ ﻏﺸﺎی ﻣﺨﺎﻃﯽ) و دﻫﺎن (ﺣﻠﻖ) ﺗﻨﻔﺲ می‌‌ﮐﻨﻨﺪ و اﯾﻦ ﻋﻤﻞ زﻣﺎﻧﯽ ﻣﻤﮑﻦ ﺧﻮاﻫﺪ ﺑﻮد ﮐﻪ پوست آنها ﻣﺮﻃﻮب و ﺧﯿﺲ ﺑﺎﺷﺪ. اﯾﻦ ﻧﻮع ﺗﻨﻔﺲ ﮐﻪ ﺑﻪ‌‌ﻃﻮر ﻣﺸابهی در دوزﯾﺴتان ﻧﯿﺰ وجود دارد، تنفس پوستی (جلدی) نامیده می‌‌شود (Jaafar & Murdy, 2017; Lorente-Martinez et al., 2018). سازﮔﺎری ﻣﻬﻢ دﯾﮕﺮی ﮐﻪ زمان بیرون‌‌بودن ﻣﺎﻫﯽ از آب ﺑﻪ ﮐﻤﮏ اﯾﻦ ﺳﯿﺴﺘﻢ تنفسی می‌‌آید، وﺟﻮد ﺣﺠﺮهﻫﺎی وﺳﯿﻊ آﺑﺸﺸﯽ (جایی که ماهی حباب ﻫﻮا را ذﺧﯿﺮه ﻣﯽﮐﻨﺪ) اﺳﺖ. اﯾﻦ ﺣﺠﺮهﻫﺎی وﺳﯿﻊ ﻫﻨﮕﺎمی ﮐﻪ ﻣﺎﻫﯽ خارج از آب اﺳﺖ، ﻣﺤﮑﻢ ﺑﺴﺘﻪ ﻣﯽﺷﻮﻧﺪ و اﯾﻦ ﮐﺎر ﺑﺎﻋﺚ ﻣﺮﻃﻮب‌‌ﻣﺎﻧﺪن آﺑﺸﺶﻫﺎ ﻣﯽشود و ﺑﻪ ﮐﺎرﮐﺮد آنها ﮐﻤﮏ ﻣﯽﮐﻨﺪ. آنها زﻣﺎﻧﯽ ﮐﻪ در خشکی هستند، اﮐﺴﯿﮋن را ﺑﺮای ﺗﻨﻔﺲ ذﺧﯿﺮه ﻣﯽﮐﻨﻨﺪ (Feder & Burggren, 1985; Lauriano et al., 2018).

تاکنون مطالعات متنوعی روی این گروه از ماهیان در آسیای شرقی انجام شده است. به‌‌منظور بررسی بیشتر، در پژوهش حاضر، بافت‌‌شناسی سطوح پشتی و شکمی گلخورک دوسومیر و نقش آن در انجام تنفس مطالعه شد.  

مواد و روش‌ها

در این پژوهش، چند نمونه گلخورک دوسومیر طی فصل بهار 1399-1400 از خوریات ماهشهر (جدول 1)، در خور موسی (یکی از مهم‌ترین اکوسیستم‌های دریاییِ باارزش جنوبی کشور ایران، واقع در شمال غربی خلیج فارس) (Hamzeh et al., 2007; Rah Bani et al., 2017)، با دست و به‌‌صورت زنده صید شد (شکل 1). بررسی صفات شاخص ریختی، به کمک کلید شناسایی معتبر (کلید شناسایی در سطح جنس Boleophthalmus: دارای فنجان پوستی در پلک پایین، دارای دو دندان تیز در فک پایین، قاعدۀ دومین بالۀ پشتی 34 درصد طول استاندارد و وجودنداشتن سبیلک؛ کلید شناسایی در سطح گونۀ گلخورک دوسومیر: دومین بالۀ پشتی دارای 28-27 خار، بالۀ مخرجی دارای 27-26 خار، طول بالۀ دمی به‌‌طور معمول بیشتر از 22 درصد طول استاندارد، طول سر کمتر از 26 درصد طول استاندارد، طول دومین بالۀ پشتی کمتر از 45 درصد طول استاندارد؛ ویژگی‌های ظاهری گونۀ حاضر: سطح پشتی و کناری به رنگ خاکستری دیده می‌‌شود و سطح شکمی روشن‌‌تر به نظر می‌‌آید، ممکن است لکه‌های تیرۀ قهوه‌ای روی سطح پشتی و کناری دیده شود، تعداد شعاع‌های دومین بالۀ پشتی بین 24 تا 28 عدد است، نخستین بالۀ پشتی به رنگ خاکستری با لکه‌‌های تیره بین شعاع‌‌های باله است و دومین بالۀ پشتی خاکستری با ستونی از خال‌‌های آبی بین شعاع‌‌های باله است) صورت گرفت (Murdy, 1989).

از آنجایی که جنسیت گلخورک دوسومیر برخلاف گلخورک والتونی از روی صفات ریختی تشخیص‌‌پذیر نیست (تنها به‌‌وسیلۀ تشریح نمونه مشخص می‌شود)، تعدادی نمونه تشریح و پس از آن سه نمونۀ بالغ نر و سه نمونۀ بالغ ماده انتخاب شد. از پوست نواحی پشتی و شکمی (زیر بالۀ پشتی) به اندازۀ 1×1 سانتی‌متر برش پوستی تهیه شد. از روش معمول تهیۀ مقاطع بافتی استفاده شد. پس از شستشو، آبگیری، شفاف‌‌سازی و آغشته‌‌گیری به پارافین، برش‌هایی به ضخامت پنج میکرومتر تهیه و رنگ‌‌آمیزی عمومی هماتوکسیلین - ائوزین (H&E) انجام شد. برای انجام مطالعات هیستومتریک، از میکروسکوپ نوری مجهز به عدسی دیجیتال Dino Lite و نرم‌‌افزار Image J استفاده شد. نتایج اندازه‌‌گیری به‌‌وسیلۀ نرم‌‌افزار SPSS 20 تجزیه و تحلیل شد.

جدول 1- ویژگی‌‌های ایستگاههای مطالعه‌‌شده

Table 1 - Characteristics of the studied stations

شکل 1- نقشۀ ایستگاههای نمونه‌‌برداری

Figure 1 - Map of sampling stations

نتایج

مطالعۀ میکروسکوپی پوست نواحی پشتی و شکمی در گونۀ B. dussumeri در دو جنس نر و ماده نشان داد اپیدرم پوست این ماهی از اپی‌‌تلیومی مطبق متشکل از سه طبقۀ سلولی شامل طبقۀ سطحی، طبقۀ میانی و طبقۀ زاینده (بازال) تشکیل شده است.

طبقۀ سطحی اپیدرم پوست از چندین لایه سلول‌‌های مسطح و سنگفرشی به همراه تعداد زیادی مویرگ‌‌های خونی (مویرگ خونی داخل‌‌اپی‌‌تلیومی) تشکیل شده است که در مجاورت سطح بدن قرار دارد. گلبول‌‌های قرمز هسته‌‌دار درون این مویرگ‌‌ها در نزدیکی سطح بدن ماهی است. طبقۀ میانی اپیدرم پوست از چندین لایه سلول‌‌های کروی تا چندوجهیِ واجد هسته‌‌ای مرکزی، به نام سلول‌‌های وزیکولار تشکیل شده است.

طبقۀ زایندۀ اپیدرم پوست از چند ردیف سلول‌‌های مکعبی واجد هسته‌‌ای کروی تشکیل شده است؛ همچنین مطالعۀ هیستولوژیک نشان داد درم پوست از دستجات ضخیم کلاژنی تشکیل شده است. مویرگ‌‌های خونی فراوانی نیز در درم پوست وجود دارد. در برخی نواحی برآمدگی‌‌هایی از درم وارد اپیدرم پوست می‌‌شود که آن را برآمدگی درمی می‌‌نامند. در این نواحی، درم در مجاورت سطح بدن قرار گرفته است؛ به طوری که در رأس این برآمدگی، مویرگ‌‌های درم در مجاورت طبقۀ زایندۀ اپیدرم در فاصلۀ بسیار نزدیکی از سطح بدن مشاهده می‌‌شود (شکل 2 و 3).

شکل 2- مقاطع میکروسکوپی پوست پشتی و شکمی گونۀ B. dussumieri (رنگ‌‌آمیزی H&E، 20×). (A): پوست شکمی، (B): پوست پشتی، (EP): اپیدرم پوست، (DE): درم پوست، (a): طبقۀ پایه، (b): طبقۀ میانی و (c): طبقۀ سطحی.

Figure 2 - Microscopic sections of the dorsal and ventral skin of B. dussumieri (H&E staining, 20×). (A): Ventral skin, (B): Dorsal skin, (EP): Epidermis of the skin, (DE): Dermis of the skin, (a): Basal layer, (b): Intermediate layer, and (c): Superficial layer

شکل 3- مقاطع میکروسکوپی پوست پشتی گونۀ B. dussumeri (رنگ‌‌آمیزی H&E، 20×). (DB): برآمدگی درمی. درم پوست به‌‌صورت برآمدگی‌‌هایی داخل اپیدرم پوست وارد می‌شود. عروق خونی با ورود به برآمدگی درمی در مجاورت سطح بدن قرار می‌گیرد.

Figure 3 - Microscopic sections of the dorsal skin of B. dussumeri (H&E staining, 20×). (DB): Dermal papillae. The dermis of the skin enters into the epidermis in the form of papillae. Blood vessels, upon entering the dermal papillae, are positioned close to the body surface.

مقایسۀ ضخامت لایۀ اپیدرم پوست نشان داد بین دو جنس نر و ماده ازنظر ضخامت اپیدرم اختلاف معنی‌‌دار وجود دارد؛ همچنین ضخامت اپیدرم در جنس ماده بیشتر از جنس نر اندازه‌‌گیری شد (شکل 4 و 5). بین سطوح پشتی - شکمی در هرکدام از جنس‌های نر و ماده ازنظر ضخامت اپیدرم اختلاف معنی‌‌دار وجود داشت (جدول 2)؛ به‌‌علاوه در مقایسۀ دو سطح پشتی - شکمی، همواره ضخامت اپیدرم ناحیۀ پشتی برای هر دو جنس بیشتر بود. بین دو جنس نر و ماده ازنظر فاصلۀ انتشار اختلاف معنی‌‌دار وجود نداشت؛ با این حال میانگین فاصلۀ انتشار در جنس ماده نسبت به جنس نر، شامل مقادیر کمتری شد. در جنس نر، فاصلۀ انتشار بین سطوح پشتی و شکمی اختلاف زیادی داشت؛ اما در جنس ماده تنها در سطح شکمی معنی‌دار بود.

شکل 4- پوست شکمی جنس نر (A) و مادۀ (B) گونۀ B. dussumeri

Figure 4 - Ventral skin of the male (A) and female (B) of B. dussumeri

شکل 5- پوست پشتی جنس نر (A) و مادۀ (B) گونۀ B. dussumeri

Figure 5 - Dorsal skin of the male (A) and female (B) of B. dussumeri

اختلاف ضخامت لایۀ بازال در هر دو ناحیه معنی‌‌دار شد؛ به‌‌علاوه ضخامت این لایه در جنس ماده بیشتر از جنس نر بود. مقایسۀ لایۀ میانی در نر‌‌ها و ماده‌‌ها دارای اختلاف معنی‌‌دار بود و ضخامت آن در جنس ماده بیشتر از جنس نر اندازه‌‌گیری شد؛ همچنین ضخامت لایۀ میانی در هرکدام از جنس‌های نر و ماده بین سطوح پشتی و شکمی دارای اختلاف معنی‌‌دار بود و در هر جنس، سطوح پشتی مقادیر بیشتری را به خود اختصاص داد. درنهایت، مقایسۀ لایۀ خارجی نشان داد ضخامت این لایه در قسمت شکمی نرها تفاوت معنی‌‌داری نسبت به سطح شکمی دارد (جدول 2).

جدول 2- مقایسۀ تمام صفات اندازه‌‌گیری‌‌شده در جنس نر و مادۀ گونۀ B. dussumeri

Table 2 - Comparison of all measured traits in the male and female of B. dussumeri.

بحث و نتیجه‌‌گیری

مقایسۀ مقاطع بافتی پوست در جمعیت‌‌های گلخورک B. dussumieri متأثر از سه عامل تعیین‌‌کنندۀ اقلیم، جنسیت و سطوح پشتی و شکمی در شمال غربی خلیج فارس نشان داد سازگاری این دسته از ماهیان با شرایط خشکی تا چه میزان روی ضخامت و ساختار اپیدرم و نحوۀ پراکنش، فراوانی و عملکرد مویرگ‌‌های موجود در اپیدرم در گونه‌‌های مطالعه‌‌شده تأثیرگذار بوده است.

علاوه‌‌بر ژنتیک، شرایط اکولوژیکی، اقلیمی و زیستگاهی از عوامل تعیین‌‌کنندۀ تفاوت در ساختار پوست است. در گلخورک‌‌ماهیان، لایۀ میانی ساختاری ساده دارد و حاوی سلول‌‌های متورم است. گلخورک‌های Periophthalmus، Boleophthalmus و Scartelaos به‌‌وسیلۀ پوست خود تنفس می‌‌کنند (Beon et al., 2013). در برخی نواحی برآمدگی‌‌هایی از درم وارد اپیدرم پوست می‌‌شود که آنها را به‌‌اصطلاح برآمدگی درمی می‌‌نامند. در این نواحی، درم در مجاورت سطح بدن قرار گرفته است؛ به طوری که در رأس این برآمدگی، مویرگ‌‌های درم در مجاورت طبقۀ بازال (زاینده) در فاصلۀ بسیار نزدیکی از سطح بدن مشاهده می‌‌شود. وجود برآمدگی‌های پوستی در B. dussumieri، باعث کاهش لایۀ خارجی اپیدرم در آن می‌‌شود که با نتایج دیگر مطالعات همخوانی دارد. برآمدگی‌‌های درمی در تمام جنس‌های Boleophthalmus و Scartelaos در ساختار اپیدرم مشاهده می‌‌شود (Zhang et al., 2003).

نتایج مطالعات پیشین دربارۀ ساختار اپیدرمی ماهی‌‌های Oxudercinae نشان می‌‌دهد تخصص‌‌یافتگی گلخورک‌‌ماهیان برای زندگی روی سطح خشکی ازطریق وجود برآمدگی‌‌های پوستی، سلول‌‌های متورم لایۀ میانی، شبکۀ عروقی موجود در اپیدرم و همچنین توزیع غیر معمولی از سلول‌‌های مخاطی صورت می‌‌پذیرد (Zhang et al., 2000). این تفاوت نشان‌‌دهندۀ تفاوت در سبک زندگی گلخورک‌‌ماهیان نسبت به یکدیگر است؛ به طوری که گونه‌‌های متعلق به جنس Boleophthalmus مدت زمان بیشتری را درون آب سپری می‌‌کنند (Zhang et al., 2003).

یکی از مهم‌‌ترین عوامل مؤثر بر تنفس پوستی، ضخامت اپیدرم است (Suzuki, 1992). ضخامت شایان توجه اپیدرم در گلخورک‌‌ماهیان رایج است. در پژوهش حاضر، ضخامت لایۀ اپیدرم در جنس نر و مادۀ گونۀ دوسومیر، مقادیر زیادی را نشان داد. علت تفاوت ضخامت پوست در ماهی‌‌های مختلف به میزان فراوانی و اندازۀ سلول‌‌های مخاطی و جامی‌‌شکل داخل اپیدرم بستگی دارد (Al-Kadhomiy et al., 1988). با توجه به مطالعات انجام‌‌شده دربارۀ غدد مخاطی و جامی گونۀ دوسومیر، بدیهی است که این گونه با دارابودن غدد مخاطی و جامی بیشتر، ضخامت بیشتری نیز خواهد داشت و توانایی تولید لایۀ مخاطی نیز در این گونه بیشتر است؛ به‌‌علاوه میانگین ضخامت لایۀ اپیدرم در جنس مادۀ گونۀ دوسومیر بیشتر از جنس نر اندازه‌‌گیری شد. ضخامت پوست‌‌گوبی سه شاخه‌ای (Trident) Tridentiger brevispinis از 4/35 تا 150 میکرومتر گزارش شده است. اپیدرم ضخیم‌تر شامل خارجی‌ترین لایۀ سطحی (دارای جوانه‌های چشایی، سلول‌های مسطح طبقه‌بندی‌‌شده، سلول‌های مخاطی، سلول‌های رنگدانه‌ای و سلول‌های چندضلعی طبقه‌بندی‌‌شده)، لایۀ میانی (دارای سلول‌های چندضلعی طبقه‌بندی‌‌شده) و لایۀ جوانه‌دار (سلول‌های ستونی طبقه‌ای) است (Kim, 2022).

در مطالعۀ حاضر، میانگین ضخامت لایۀ اپیدرم در قسمت پشتی بدن بیشتر از نواحی شکمی بود. این یافته‌‌ها با نتایج Beon et al. (2013) در راستای مقایسۀ بافت‌‌شناسی و بافت‌‌سنجی گونۀ Scartelaos gigas همخوانی دارد. جذب هوا ازطریق پوست در گلخورک‌‌ماهیان گونۀ Scartelaos gigas بیشتر در ناحیۀ فوقانی بدن نسبت به قسمت پایین بدن یا قسمت ضمیمه انجام می‌‌شود (Beon et al., 2013).

در مطالعۀ حاضر، نتایج حاصل از بررسی فاصلۀ انتشار در پوست این گونه نشان داد فاصلۀ انتشار بین مویرگ‌‌های خونی و سطح پوست بین 5/0 تا 98/8 میکرومتر بود. این امر نشان‌‌دهندۀ این است که نواحی مختلف پوست گلخورک‌‌ماهیان به نسبت‌‌های مختلفی برای تبادل‌‌های گازی اختصاصی شده است (Zhang et al., 2000) که نشان‌‌دهندۀ سازگاری اپیدرم پوست به‌‌منظور انجام تنفس پوستی و شرایط مشابه اقلیمی و اکولوژیکی نواحی مطالعه‌‌شده است (Beon et al., 2013). در مطالعۀ حاضر، مقایسۀ فاصلۀ انتشار در نر‌‌ها و ماده‌‌ها معنی‌‌دار شد. بیشترین فاصلۀ انتشار با مقدار «93/9 میکرومتر» بود. در این راستا، ژانگ و همکاران با مطالعۀ تنفس پوستی بین دو جنس Boleophthalmus و Scartelaos نشان دادند Boleophthalmus نسبت به جنس دیگر سطح تنفس پوستی بیشتری دارد. در گونۀ Boleophthalmus dussumieri آبدوست‌تربودن و حضورداشتن در پهنه‌های گلی بین جزرومدی و همین‌‌طور فاصلۀ زیاد مویرگ‌‌های خونی موجود در پوست تا سطح بدن، نشان از اهمیت کمتر پوست در تنفس نسبت به سایر بخش‌‌ها دارد (Zhang et al., 2000).

بررسی فاصلۀ انتشار در سطوح پشتی و شکمی بیانگر این بود که فاصلۀ مویرگ‌‌های سطح شکمی در مقایسه با مویرگ‌‌های سطح پشتی بیشتر است. در نتایج مشابه، فاصلۀ انتشار در مناطق فوقانی و میانی بدن کمترین مقادیر را دارد؛ در حالی که فک پایین و شکم که نسبت به دیگر مناطق بدن مقادیر کمتری داشتند، دارای مقادیر بسیار بیشتری هستند (Beon et al., 2013)؛ همچنین ژانگ و همکاران فاصلۀ انتشار را بین دو تا شش میکرومتر در قسمت پشتی بدن برخی از گونه‌‌های گلخورک نشان دادند؛ درمقابل نواحی شکمی و همچنین مناطق نزدیک دم که بیشتر در معرض آب سطحی قرار دارند، مویرگ‌‌های عمیق‌‌تری داشتند و بیشتر در نواحی زیر اپیدرم یافت شدند (Zhang et al., 2000). در جنس Boleophthalmus فاصلۀ انتشار در مناطق مختلف بدن متغیر است؛ همچنین در منطقه‌‌ای منحصربه‌‌فرد از بدن نیز دارای تغییرات است  (Al-Kadhomiy et al., 1988). در مطالعۀ حاضر، تفاوت ضخامت لایۀ خارجی و میانی بین دو جنس نر و ماده دارای اختلاف معنی‌‌دار بود؛ همچنین اختلاف ضخامت لایۀ خارجی بین سطوح پشتی و شکمی نشان می‌دهد ضخامت این لایه وابسته به سطوح پوستی و جنسیت متغیر است (Zhang et al., 2000).

مطالعات میکروسکوپی، پوست‌‌گوبی آب شیرین کره‌ای (Rhinogobius brunneus) را متشکل از دو قسمت بزرگ اپیدرم و درم با عروق اصلاح‌‌شده و مویرگ‌های خونی داخل اپیتلیال نشان داد. این گونه در شرایط خشکسالی، آب‌های کم‌‌عمق همراه با سنگریزه را ترجیح می‌دهد. وجود مویرگ‌های داخل اپیتلیال و داخل‌‌جلدی، سلول‌های مخاطی فراوان، عروق پوستی توسعه‌‌یافته، اپیدرم ضخیم و همچنین کاهش فاصلۀ انتشار در برخی از نواحی پوست ممکن است شواهد بافتی مفیدی برای حمایت از تنفس پوستی در شرایط هیپوکسی در آب‌های راکد یا در طول فصل خشک دوره‌ای باشد (Kim et al., 2022). بدین ترتیب در مطالعۀ حاضر نیز چنین اظهار می‌شود که براساس شیوۀ زندگی دوزیستیِ گلخورک‌‌ماهیان، به نظر می‌‌رسد در گونه‌‌هایی که آبدوست‌‌تر هستند، قسمت‌‌های فوقانی و میانی بدن اغلب در معرض هوا قرار دارند که منجر به مقادیر کمتر فاصلۀ انتشار در این نواحی شده است؛ درمقابل قسمت‌‌های پایین بدن مانند منطقۀ شکمی و فک پایین که اغلب در آب یا محیط گلی نرم در آب غوطه‌‌ورند، دارای مقادیر زیاد فاصلۀ انتشار هستند؛ از این رو انتظار می‌‌رود جذب هوا ازطریق پوست در گلخورک‌‌ماهیان دوسومیر، بیشتر در ناحیۀ فوقانی بدن نسبت به قسمت پایین بدن یا قسمت ضمیمه انجام شود. دو جنس Periophthalmus و Periophthalmodon به‌‌طور مستقیم ازطریق هوا تنفس پوستی انجام می‌دهند و به ماهی‌های تنفس‌‌کنندۀ هوا معروف هستند (Lauriano et al., 2018)؛ همچنین سازگاری‌هایی مانند اپیدرم ضخیم‌تر، عروقی‌‌شدن به‌‌خوبی توسعه‌یافته، مویرگ‌های خونی کم و کاهش فاصلۀ انتشار ممکن است تنفس پوستی را برای بقا در آب با اکسیژن ضعیف در طول فصل خشک دوره‌ای فراهم کند (Kim, 2022).